第一章《猗窝座再袭》
鬼杀队主公产屋敷耀哉与妻子天音，连同长女雏衣与日香一同引爆宅邸，为重创鬼王无惨而牺牲。无惨遭受重创后又遭珠世偷袭，炭治郎与众柱及时赶到。无惨为压制珠世，借助鸣女的血鬼术之力，将鬼杀队全员拉入无限城，使众人被迫分散，迎战潜伏于城中的上弦与无数恶鬼。
炭治郎与义勇并肩奋战，因炭治郎预感珠世压制无惨的所剩时间无多，因此鬼杀队众人遂在战斗之余竭力寻找通往无惨所在地的最快捷径。产屋敷家遗孤辉利哉继任主公延续双亲的遗愿，他在妹妹彼方、玖伊那与愈史郎的协助下利用血鬼术描绘无限城构造，即时派遣鎹鸦传递战况与搜寻无惨藏匿之处。前音柱宇髄天元与前水柱鳞泷左近次则肩负起守护任务，前者与前炎柱槇寿郎保卫鬼杀队本部，后者照看祢豆子的安危。此时的无惨藏身茧中一面吸收珠世、一面分解她的药物准备一举歼灭鬼杀队。
忍于莲花池深处寻得杀姊仇人——上弦之贰・童磨展开激战。忍以毒术进攻却反遭重创最终以“蜈蚣之舞”刺中童磨的颈部被他给吞噬。忍在命丧之际以手势将关于童磨的血鬼术的情报传给赶到的香奈乎。善逸则独自面对成为鬼的师兄——上弦之陆・狯岳，善逸斥责其背叛师门，促使师父慈悟郎因此切腹谢罪。最终善逸以自创“雷之呼吸·柒之型”将其斩杀，随后被愈史郎所救。炭治郎与义勇在前进途中得知忍已牺牲，悲痛中遭遇杀害前炎柱杏寿郎的宿敌——上弦之参・猗窝座，激战数回合后义勇渐落下风。危急之际，炭治郎觉醒“通透的世界”与义勇合力斩下其首。然而猗窝座竟突破断头的致命弱点继续战斗。最终他在回忆起身为人类时名为“狛治”的悲哀过往后选择自我毁灭赎罪，灵魂于地狱与亡父、师傅庆藏及未婚妻恋雪重逢前往地狱中赎罪。炭治郎与义勇虽重伤昏迷，但他们成功讨伐猗窝座的消息鼓舞鬼杀队全军。柱与队士们抱持必死决心持续搜寻无惨之所在，并陆续与黑死牟、童磨等强敌展开死斗。